Terry, với gương mặt còn măng sữa, ngồi ngay sau lưng Gianluca Vialli, HLV người Italy đôn anh lên đội một từ năm 1998.
HLV thứ hai mà Terry làm việc sau khi lên đội một là Graham Rix. Nhưng ông này chỉ làm tạm quyền, trong ba trận sau khi Vialli bị sa thải. Thời gian đó quá ngắn ngủi tới mức báo giới Anh không chụp được bất kỳ bức ảnh nào có mặt cả trung vệ trẻ này với Rix.
Claudio Ranieri được cho là người có công lớn nhất giúp Terry phát triển sự nghiệp. Ông tạo điều kiện cho Terry đá chính thường xuyên và trao băng thủ quân Chelsea cho tài năng trẻ này. Tuy nhiên, Ranieri chỉ trụ được ở Stamford Bridge tới hết mùa 2003-2004, ông bị chủ sở hữu mới của CLB là tỷ phú Abramovich sa thải.
Mourinho đến thay Ranieri và giúp Terry cũng cố vững chắc hơn nữa vị thế thủ lĩnh ở Chelsea. Cùng nhau, họ đoạt hai danh hiệu Ngoại hạng Anh liên tiếp trước khi Mourinho bị Abramovich sa thải hồi tháng 9/2007. Trong trận cuối cùng Mourinho dẫn dắt Chelsea, Terry như cảm nhận được ông thầy sắp ra đi và ôm ông với ánh mắt đỏ hoe lúc tan trận.
Lên thay Mourinho, Avram Grant rất tâm đầu ý hợp với Terry. Nhưng đến cuối mùa, sau khi Chelsea thua MU ở chung kết Champions League, HLV người Israel này cũng phải ra đi. Terry cũng đẫm nước mắt trong trận đấu cuối cùng ấy của Grant, nhưng là vì anh đá hỏng một quả luân lưu, khiến Chelsea để vuột chiếc Cup danh giá mà họ hằng mơ ước.
Luiz Felipe “Big Phil” Scolari được chọn làm HLV tiếp của Chelsea, nhưng sau giai đoạn trăng mật ngắn ngủ, thành tích của đội bắt đầu đi xuống, tỷ lệ nghịch với căng thẳng ngày càng lớn dần giữa Scolari với các trụ cột, trong đó có Terry. Kết quả của cuộc đấu tranh giành quyền lực này là Big Phil phải ngậm ngùi ra đi với cái trát sa thải vào tháng 2/2009.
Ray Wilkins là HLV duy nhất đạt thành tích toàn thắng ở Chelsea kể từ khi Terry lên đội một. Nhưng vị trợ lý này chỉ cầm quân đúng một trận trong vai trò tạm quyền.
Guus Hiddink được Abramovich cầu viện và nhận lời chữa cháy đến hết mùa, dù lúc đó ông vẫn đang làm nhiệm vụ ở tuyển Nga. Nhờ kinh nghiệm của “Phù Thủy” Hà Lan, Chelsea nhanh chóng lấy lại tự tin, rồi kết thúc mùa giải thành công với chiếc Cup FA. Họ cũng thất bại oan uổng trước Barca trong hai trận bán kết Champions League vì những tiếng còi méo của trọng tài Na Uy Ovrebo. Sau Ranieri, Hiddink được cho là HLV có quan hệ tốt đẹp nhất với Terry ở Chelsea.
Không thể thuyết phục Hiddink gắn bó dài hạn bằng một bản hợp đồng danh chính ngôn thuận sau màn giải cứu ngoạn mục, Chelsea chọn cựu HLV Milan Carlo Ancelotti cho vị trí thuyền trưởng mới. Ông này giúp Chelsea đoạt cú đúp quốc nội với danh hiệu Ngoại hạng Anh và Cup FA mùa 2009-2010, nhưng bị sa thải ở cuối mùa thứ hai, khi Chelsea liên tiếp thất bại ở mặt trận Champions League. Terry cũng được cho là có vai trò quan trọng, với những tác động trong hậu trường đội bóng, khiến Ancellotti mất việc sau khi cả hai có hục hặc.
Thành công vang dội ở Porto là tấm hộ chiếu đưa HLV trẻ Andre-Villas Boas (áo xanh) tới Chelsea, nơi ông được kỳ vọng trở thành một Mourinho mới. Tuy nhiên, AVB, mới 33 tuổi, không có đủ quyền lực lẫn uy tín cần thiết để thu phục những trụ cột bằng hoặc chỉ kém ông vài tuổi như Terry, Lampard, Drogba, Ashley Cole... Sau tám tháng, Villas-Boas bị sa thải.
Roberto Di Matteo được đôn từ chân trợ lý lên làm HLV tạm quyền đến cuối mùa. Ngoài việc điều chỉnh chiến thuật, cho Chelsea trở lại đá kiểu thực dụng vốn ăn vào máu thế hệ Terry, Drogba, Cech..., HLV người Italy được cho là còn biết cách thu phục đắc nhân tâm từ những kiêu binh như Terry, Lampard, Drogba, quy tất cả về một mối. Chelsea dần dần thoát khỏi khủng hoảng ở cuối thời Villas-Boas, để kết thúc mùa giải với cú đúp danh hiệu, trong đó có chiếc Cup Champions League danh giá (danh hiệu còn lại là chiếc Cup FA).
Rafael Benitez, với quyết định nhận lời làm tạm 🤡quyền đến cuối mùa này, là HLV thứ 12 mà Terry làm việc cùng ở Chelsea. Chưa biết kết cục nào chờ đợi HLV người Tây Ban Nha này. Liệu ông sẽ thành công như Hiddiꦜnk hay sa vào vết xe đổ của những người khác? Thời đến Inter thay Mourinho năm 2010, Benitez không được lòng các trụ cột lớn tuổi trong đội và sớm bị mất việc chỉ sau nửa mùa giải.